ครึ่ง หลังของศตวรรษที่ 14 อะชิคะงะ โยะชิมิทสึ ได้ปราบปรามชนชั้นปกครองลงอย่างราบคาบ และตั้งรัฐบาลโชกุนขึ้นอีกครั้งที่เกียวโต ซึ่งรัฐบาลโชกุนนี้ได้ปกครองญี่ปุ่นต่อมาเป็นเวลานานถึงสองศตวรรษเศษอันเป็นช่วงเวลาที่วัฒนธรรมของชนชั้นนักรบก็ได้กลืน วัฒนธรรมของชนชั้นปกครองลงอย่างราบคาบเช่นเดียวกัน อย่างไรก็ตามรัฐบาลโชกุนของตระกูลอะชิคะงะ เกิดจากการรวมตัวของขุนศึกสำคัญๆ ตามหัวเมืองต่างๆ เข้าด้วยกัน จึงเป็นธรรมดาที่การรวบรวมอำนาจให้รัฐบาลมีเสถียรภาพนั้นเป็นไปได้อย่าง ลำบาก ดังนั้นในครึ่งหลังของศตวรรษที่ 15 เป็นต้นมา ขุนศึกตามหัวเมืองต่างๆ จึงเริ่มทำสงครามแย่งชิงอำนาจกัน จนทั้งประเทศญี่ปุ่นตกเข้าสู่ยุคสงครามภายในยุคนี้เป็นยุคที่ชนชั้นนักรบมี อำนาจเหนือเกษตรกรและมีกรรมสิทธิเหนือที่ดินจึงเป็นการปกครองระบบศักดินาโดยสมบูรณ์ ด้านเศรษฐกิจก็เจริญรุ่งเรืองมาก เนื่องจากทำการค้ากับจีนสมัยหมิง ด้านวัฒนธรรม ลัทธิเซนเป็นส่วนเพิ่มเติมให้กับวัฒนธรรมของชนชั้นปกครองและชนชั้นนักรบ ซึ่งเห็นรูปแบบได้จากตำหนักทอง (Kinkaku) ในปลายศตวรรษที่ 14 อันเป็นตัวแทนของวัฒนธรรมคิตะยะมะ (Kitayama) และ ตำหนักเงิน (Ginkaku) ในปลายศตวรรษที่ 15 อันเป็นตัวแทนของวัฒนธรรมฮิงะชิยะมะ (Higashiyama) การละคร อย่างเช่น โน เคียวเง็น และการต่อเพลง ก็เริ่มแพร่หลายสู่ประชาชนภายนอก ศิลปะวัฒนธรรมดั้งเดิมของญี่ปุ่นอย่างเช่น พิธีชงชา การจัดดอกไม้ ก็เริ่มมีรากฐานมาจากยุคนี้ และในช่วงกลางศตวรรษที่ 16 พวกฝรั่ง เช่น ชาติโปรตุเกสและสเปนก็ได้นำอาวุธปืนยาวและศาสนาคริสต์เข้ามาเผยแพร่ที่ ญี่ปุ่น